Felicity Huffman est née à New York le 9 décembre 1962. Elle fait ses débuts à 16 ans devant la caméra, en jouant dans le téléfilm A home run for love, puis elle se lance dans une formation d'actrice à la prestigieuse New York University Tisch School of the Arts.
Après avoir obtenu son diplôme, elle revient à la télévision dans Lip Service en 1988, et rencontre celui qui deviendra son futur mari : l'acteur William H. Macy. La même année, elle tourne dans son premier film Parrain d'un jour, de David Mamet. Elle enchaîne ensuite avec plusieurs rôles pour la télévision, notamment dans X-Files, New York district, ou encore Demain à la une.
Elle retrouve David Mamet en 1997 qui la dirige dans La Prisonnière espagnole, avant de donner la réplique à son mari dans le troublant Magnolia de Paul Thomas Anderson.
En 2000, Felicity Huffman donne naissance à une fille prénommée Sophia Grace, puis en 2002 à une petite Georgia Grace.
En 2004, elle décroche le rôle de Lynette Scavo dans la série Desperate Housewives qui fait un véritable carton dans le monde entier. Elle fait également un retour gagnant sur grand écran en 2006 dans le film Transamerica, où son interprétation d'un transsexuel lui vaut une nomination pour l'Oscar de la meilleure actrice.
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