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Jonathan Rhys Meyers est né le 27 juillet 1977 à Dublin. Atteint d'une maladie cardiaque à la naissance, il est baptisé en toute hâte par ses parents de peur qu'il ne survive pas. Il connaît ensuite une enfance et une adolescence mouvementée et turbulente car son père abandonne le foyer familial et laisse à sa mère la charge d'élever ses 4 enfants.

Jonathan est renvoyé de l'école à l'âge de 16 ans, mais par chance il fait la connaissance d'un producteur qui l'encourage à passer une audition pour le film La Guerre des boutons, ça recommence. Il n'obtient pas le rôle mais parvient à décrocher un contrat pour une publicité. Il obtient finalement son premier rôle au cinéma dans le film Un homme sans importance en 1994. Deux ans plus tard, le réalisateur Neil Jordan lui offre un rôle dans le film William Collins. Il joue ensuite dans Velvet Goldman où il interprète un personnage de rockeur inspiré de David Bowie et parvient à séduire le public et la critique.

Après avoir eu une liaison avec l'actrice Toni Collette (qui lui donne la réplique dans le film Velvet Goldmine), il a des aventures avec les mannequins Estella Warren, puis Cha Cha Seigne, en 2002.

La même année, il joue aux côtés de Keira Knightley dans Joue-là comme Beckham, puis en 2004 il connaît un énorme succès grâce au film Match Point de Woody Allen dans lequel il donne la réplique à Scarlett Johansson avec laquelle il aurait également eu une brève liaison.

L'année suivante il est à l'affiche de Mission impossible III et du film Elvis. En 2007, on le retrouve dans la série The Tudors qui lui vaut d'être nominé aux Golden Globes comme meilleur acteur de série télévisée.

Depuis 2004, il a une histoire qui connaît de nombreux rebondissements avec la riche héritière Reena Hammer.

En 2007, l'acteur est admis à deux reprises dans une clinique de désintoxication en raison de problèmes liés à l'alcool.